El juego comienza tres años después de los acontecimientos en La Leyenda de Spyro: La Noche Eterna. Spyro se despierta junto a Cynder en una cripta de la que deberán escapar con la ayuda de un personaje aparecido en anteriores entregas llamado Cazador. Éste les explicará más tarde que Malefor (conocido como "el Maestro Oscuro) ha regresado y puesto en marcha un plan para destruir el mundo. Spyro, junto a sus nuevos aliados: Cynder y Cazador, deberán realizar una serie de misiones con el fin de derrocar a Malefor y salvar al mundo.
La leyenda de Spiro
